Na duży ekran powrócił w 1946, występując w filmie To wspaniałe życie. W okresie powojennym zmianom uległ wizerunek ekranowy Stewarta, który wybierał role o poważniejszym, mroczniejszym charakterze, nawiązując długoletnią współpracę z Anthonym Mannem, u którego stworzył pamiętne kreacje w westernach Winchester ’73 (1950) i Naga ostroga (1953), oraz Alfredem Hitchcockiem, portretując bohaterów o bardziej skomplikowanej osobowości w dreszczowcach psychologicznych Okno na podwórze (1954) i Zawrót głowy (1958). W 1985 otrzymał Oscara za całokształt twórczości.
Do innych ważnych produkcji w dorobku Stewarta zalicza się: Navy Blue and Gold (1937), Destry znowu w siodle (1939), Sklep za rogiem (1940), Harvey (1950), Człowiek, który wiedział za dużo (1956), Anatomia morderstwa (1959), Jak zdobywano Dziki Zachód (1962) i Człowiek, który zabił Liberty Valance’a (1962). Wystąpił w 82 filmach fabularnych. W 1999 American Film Institute umieścił jego nazwisko na 3. miejscu w rankingu „50 największych legend amerykańskiego ekranu”.