Po powrocie do kraju w 1612 roku brał udział w wojnie z Moskwą. W 1614 roku został mianowany sekretarzem królewskim i zasiadał w sądach asesorskich. W 1617 roku towarzyszył wojewodzie chełmińskiemu Janowi Weiherowi w poselstwie do Danii. W kolejnych latach wykonywał różnorodne funkcje powierzone mu przez króla.
W 1623 roku zawarł związek małżeński z Zofią Manteuffel, a trzy lata później objął starostwo hermezeńskie. Za panowania Władysława IV początkowo pozostawał na uboczu życia politycznego. W 1642 roku został mianowany królewskim komisarzem do Kurlandii, a w 1643 roku wysłano go jako posła do Kopenhagi, z zamiarem dalszego skierowania do Münsteru. Jego misją było skłonienie króla Danii Chrystiana IV do podjęcia się mediacji pomiędzy Rzecząpospolitą a Szwecją. Wskutek wybuchu wojny duńsko-szwedzkiej Denhoff powrócił przedwcześnie do kraju.
W marcu 1644 roku otrzymał kasztelanię dorpacką, a 26 listopada 1646 został mianowany wojewodą parnawskim. W późniejszych latach nie odgrywał już istotniejszej roli politycznej.