Jeszcze jako zawodnik ukończył w federacji angielskiej kurs trenerski i został włączony do sztabu szkoleniowego Tottenhamu. W 1955 awansował na stanowisko głównego trenera, a 11 października 1958 - na menedżera zespołu. Doprowadził Tottenham do serii sukcesów - w 1961 klub świętował dublet, mistrzostwo i Puchar Anglii (pierwsze takie osiągnięcie w lidze angielskiej w XX wieku), 1962 Puchar Anglii został obroniony, a w europejskim Pucharze Mistrzów osiągnięto półfinał (porażka z Benficą). W 1963 Tottenham jako pierwszy klub angielski zdobył jeden z europejskich pucharów - Puchar Zdobywców Pucharów, po efektownym zwycięstwie nad hiszpańskim Atletico Madryt w finale (5:1). W kolejnych latach sukcesów było nieco mniej, jednak osiągnięto m.in. po raz trzeci Puchar Anglii (1967), dwukrotnie Puchar Ligi Angielskiej (1970 i 1973), wreszcie Puchar UEFA (1972, w pierwszych rozgrywkach pod tą nazwą, w miejsce dotychczasowego Pucharu Miast Targowych).
Sukcesy Tottenhamu miały swoją cenę; styl gry uchodził za wyjątkowo brutalny, o czym przekonali się m.in. piłkarze Górnika Zabrze w I rundzie Pucharu Mistrzów w 1962.