Swój pierwszy tytuł mistrza Irlandii Athlone Town zdobył w sezonie 1980/81. W następnym sezonie klub zadebiutował w Pucharze Mistrzów, trafiając w pierwszej rundzie na duński klub Kjøbenhavns Boldklub. Zarówno w Danii, jak i na St. Mel’s Park doszło do remisów, jednak dzięki większej liczbie goli zdobytych na wyjeździe do następnej rundy awansowała drużyna duńska.
W sezonie 1981/82 Athlone Town wygrał drugi raz Puchar Ligi, pokonując w finale Shamrock Rovers. Nie udało się jednak obronić tytułu mistrzowskiego i klub ostatecznie uplasował się na 4. miejscu. Po raz drugi Athlone Town sięgnął po mistrzostwo Irlandii w sezonie 1982/83. Pozwoliło to drugi raz wystąpić w Pucharze Mistrzów, gdzie przeciwnikiem w pierwszej rundzie był mistrz Belgii Standard Liège. U siebie drużyna irlandzka stawiła wyżej notowanemu przeciwnikowi twardy opór, przegrywając ostatecznie 2:3. W Belgii Athlone Town przegrał aż 2:8 i już w pierwszej rundzie pożegnał się z Pucharem Mistrzów. Był to jak dotąd ostatni występ Athlone Town w europejskich pucharach.