Inspiratorem hospodara w zamierzeniu budowy cerkwi miał być pustelnik Daniło, mieszkający w pobliskiej jaskini. Według legendy Stefan miał wyznaczyć miejsce na budowę monastyru poprzez strzał z łuku z jednego z pobliskich wzgórz (miejsce, z którego strzelał jest upamiętnione krzyżem). Ta sama legenda wspomina także o wieśniaku, który potrafił strzelić dalej niż władca, za co miał zostać ścięty. Być może jest to zbitka dwóch legend, starszej w której to władca współgrając z niebiosami (poprzez lot strzały) ustanawia święte miejsce monastyru i młodszej, powstałej w środowisku wiejskim, w której słychać elementy burzące średniowieczny ład społeczno-religijny.
Budowę monastyru rozpoczęto w 1466 (być może na miejscu starszego kompleksu sakralnego). Cerkiew ukończono już w 1469, w późniejszym czasie budowano fortyfikacje monastyru ukończone w 1481. Jednak już w 1484 monastyr został zniszczony przez pożar. Stefan niezwłocznie podjął jego odbudowę, ukończoną w 1498. W 1536 ponownie miał miejsce pożar. Zapewne w XVI w. Putna została ozdobiona freskami zewnętrznymi. Monastyr był ważnym centrum kulturalnym i artystycznym (na wysokim poziomie stały tutaj haft, kaligrafia, iluminatorstwo), słynął ze swego bogactwa.