W marcu 1945 został skierowany do Rzymu jako szef włoskiej ekspozytury X-2, zajmującej się zwalczaniem włoskiego wywiadu faszystowskiego. Jednym z jego kontaktów watykańskich został Giovanni Battista Montini, późniejszy papież Paweł VI.
Podczas dotychczasowej pracy w kontrwywiadzie uzyskał uznanie przełożonych, szef OSS generał major William Donovan nazwał go najbardziej kompetentnym oficerem kontrwywiadu.
Angleton przygotował szczegółowe studium dotyczące jednostek wywiadu niemieckiego oraz archiwum dokumentacji fotograficznej oficerów niemieckich, których OSS poszukiwało w celu przesłuchania lub ewentualnego postawienia przed sądem za zbrodnie wojenne. Znając upodobanie oficerów niemieckich do wysyłania swoich fotografii bliskim, Angleton skompletował ich zdjęcia, przeglądając dokładnie negatywy zachowane w rzymskich zakładach fotograficznych.
Lata powojenne Pod koniec 1945 powrócił do Stanów Zjednoczonych i po likwidacji OSS został przydzielony do Biura Operacji Specjalnych, które leżało w strukturze Departamentu Wojny, w 1949 przemianowanego na Departament Obrony. Podczas pełnionych tam obowiązków współpracował z kontrwywiadem włoskim w zwalczaniu radzieckiej działalności wywiadowczej.