28 października 1925 r. na ulicę Narva maantee wyruszył pierwszy tramwaj elektryczny. Zelektryfikowaną linię o napięciu 600 V obsługiwały wozy zbudowane w fabrykach w Tallinnie, przy pomocy części z Niemiec i Szwecji. W 1931 r. linię do Kopli przebudowano na rozstaw szyn 1067 mm i obsługiwały ją odtąd wyłącznie wozy z silnikami spalinowymi.
Do 1940 r. całkowita długość linii wynosiła 13,4 km, a liczba wozów – 54 (w tym 20 elektrycznych, 9 spalinowych i 28 przyczep). W 1951 r. linia do Kopli została rozbudowana o drugi tor i zelektryfikowana, a dwa lata później połączono ją z pozostałymi liniami w mieście. W 1954 r. ukończono trwającą od trzech lat budowę zajezdni przy ulicy Vana-Lõuna. Rok później wydłużono trasę przebiegającą ulicą Tartu maantee.
Rozbudowa sieci miała miejsce w 1990 roku. Po wstąpieniu do UE Tallinn zrealizował duży projekt modernizacji sieci tramwajowej, niezbędny do włączenia do eksploatacji nowych tramwajów CAF Urbos (20 szt.). Od 2017 tramwaje dojeżdżają do portu lotniczego.
Od 2013 roku komunikacja miejska w Tallinnie jest bezpłatna dla mieszkańców miasta.