W 1250 Cyryl udał się na ziemię suzdalską. Blisko współpracował z wielkim księciem włodzimierskim Aleksandrem Newskim, popierał jego politykę wobec Mongołów i sceptyczne stanowisko wobec Kościoła katolickiego i ewentualnej unii kościelnej. W 1252 przewodniczył uroczystej intronizacji Aleksandra Newskiego na tronie książąt włodzimierskich. Następnie między rokiem 1255 a 1258 przyczynił się do powołania w ramach metropolii kijowskiej eparchii twerskiej. W latach 1261–1263 (do śmierci Aleksandra Newskiego) rezydował we Włodzimierzu nad Klaźmą.
Hierarcha wielokrotnie bronił interesów Kościoła prawosławnego na Rusi przed władcami mongolskimi, uzyskując w 1267 potwierdzenie zwolnienia duchowieństwa od części podatków oraz gwarancje utrzymania cerkiewnego stanu posiadania. Posługiwał się tytułem arcybiskupa całej Rusi i w odróżnieniu od swoich poprzedników regularnie udawał się z wizytami do podległych metropolii kijowskiej eparchii.
W 1273 Cyryl zorganizował w Kijowie Sobór Lokalny, który przyjął jako podstawowy dokument regulujący zarządzanie Cerkwią prawosławną na Rusi nomokanon serbski z 1225, przełożony na