Mentre l'antiga història del Turkmenistan es troba en gran part amortallada en el misteri, el seu passat des de l'arribada de les tribus iràniques indoeuropees al voltant del 2000 aC és sovint el punt de partida de la història discernible de l'àrea. Les primeres tribus eren nòmades o seminòmades a causa de les condicions àrides de la regió, atès que la cultura de les estepes a l'Àsia central era una extensió d'una sèrie eurasiàtica més gran de cultures de cavalls que abraçaven l'espectre sencer de famílies lingüístiques incloent-hi els indoeuropeus i grups turcomongols. Algunes de les primeres tribus iràniques conegudes incloïen el massàgetes, escites/saces, i els primers sogdians (la majoria precursors probables dels khwarezmians). Turkmenistan fou un punt de pas per a nombroses migracions i invasions per part de tribus que gravitaren cap a les regions poblades del sud incloent-hi l'antiga Mesopotàmia, Elam, i la Civilització de la vall de l'Indus.
La història escrita de la regió comença amb la conquesta de la regió per part de la Dinastia Aquemènida de l'antic Iran, moment en el qual la regió fou dividida entre els sàtrapes de Margiana, Coràsmia i Pàrtia. Entre els conqueridors posteriors s'hi compten Alexandre el Gran, els parts, heftalites, huns, göktürks, sàrmates, i perses sassànides. Durant aquesta primera fase de la història, la majoria dels habitants del Turkmenistan eren o bé partidaris del zoroastrisme o bé del budisme i la regió era en gran part dominada per poblacions iranianes. Tanmateix, aquests incursions i les èpoques, per bé que fonamentals, no formaren la història de la regió com sí que ho feren les invasions de dos dels posteriors grups invasors: àrabs musulmans i turcs oghuz. La gran majoria dels habitants es convertiren a la variant sunnita de l'islam, mentre que els oghuz portaren amb ells la llengua turcman, del subgrup de les llengües turqueses, que acabà sent predominant a la regió. El període turquès fou una època de fusió cultural en el qual les tradicions islàmiques portades pels àrabs es fusionaren amb les cultures iranianes locals; això posteriorment fou alterat pels invasors turquesos i per diversos governants, com ara els seljúcides. Genguis Kan i les invasions mongoles devastaren la regió a les darreries de l'edat mitjana, però el seu domini a la zona fou un període de transició perquè posteriorment Tamerlà i els uzbeks pugnaren pel territori.
El Turkmenistan modern fou radicalment transformat per la invasió de l'Imperi Rus, que conquerí la regió a finals del . Posteriorment, la Revolució Russa transformaria en el fons el Turkmenistan, des d'una societat tribal islàmica fins a una de totalitària leninista durant l'era soviètica. La independència arribà el 1991, quan Saparmurat Niàzov, un antic cap del partit comunista local, es declarà governant absolut per a tota la vida com a Turkmenbaixi o Líder del turcmans i marcà la transició cap a un nou estat independent i autoritari sota el seu control absolut, que fins ara s'ha resistit a qualsevol intent de democratització, i que ha influït en moltes de les altres antigues repúbliques soviètiques. Niàzov governà fins a la seva mort el 21 de desembre del 2006.
Història antiga miniatura|L'Imperi Persa al voltant del 500 aC El territori de Turkmenistan ha estat poblat des de temps antics, especialment les àrees prop de l'oasi de Merv, on s'han trobat restes d'assentaments humans. Les tribus dedicades a la cria de cavalls irano-escites arribaren al territori del Turkmenistan aproximadament el 2000 aC, possiblement des de les estepes russes i es mogueren al llarg de la rodalia del desert de Karakum a l'Iran, Síria, i Anatòlia.
Les escasses restes trobades assenyalen alguns assentaments esparsos a la regió, incloent-hi possiblement el primer home de Neandertal, però la regió globalment roman en gran part inexplorada Les troballes de l'edat del bronze i l'edat del ferro donen suport a la probabilitat de civilitzacions avançades a l'antic Turkmenistan, incloent-hi els descobriments al Complex arqueològic Bactria-Margiana. http://whc.unesco.org/archive/advisory_body_evaluation/886.pdf
Alexandre el Gran conquerí el territori al segle IV aC de camí cap a l'Àsia meridional. Al 330 aC, Alexandre marxà cap al nord a l'Àsia central i fundà la ciutat d'Alexandria prop del Riu Murgab. Situada en una ruta comercial important, Alexandria posteriorment es convertí en la ciutat de Merv (moderna Mary). Les ruïnes de l'antiga ciutat d'Alexandre encara no s'han trobat i s'han investigat àmpliament. Després de la mort d'Alexandre el seu imperi es desmembrà ràpidament. Fou governat pels selèucides abans de declaració d'independència del sàtrapa de Partia. Els ferotges parts- guerrers nòmades procedents del nord de l'Iran - establiren aleshores el Regne de Pàrtia, que ocupava l'actual Turkmenistan i l'Iran. Els reis parts governaren el seu territori des de la ciutat de Nisa - una àrea ara localitzada prop de la l'actual capital Aixkhabad - fundada per Arsaces I (regnat c. 250-211 aC), i era suposadament la necròpolis reial dels reis parts, tot i que no s'ha establert que la fortalesa de Nisa fos una residència reial ni un mausoleu.
Les excavacions a Nisa han mostrat edificis importants, mausoleus i santuaris, molts documents escrits, i un tresor saquejat. S'han descobert moltes obres de l'art hel·lenístic, així com un gran nombre de rhytons de vori, amb les vores exteriors decorades amb temes iranians o escenes mitològiques clàssiques.
El regne part sucumbí el 224 aC enfront dels sassànides - governants de l'Iran. Alhora, uns quants grups tribals -inclosos els alans i els huns- es desplaçaren al Turkmenistan des de l'est i cap al nord. Una branca dels huns arrabassà el control del sud del Turkmenistan a l'Imperi Sassànida al , amb la qual cosa tenim la primera evidència de poblacions no iranianes nòmades a l'àrea del Turkmenistan.
Invasió àrab i islamització En aquell temps, bona part de la població es trobava ja en assentaments al voltant de les fèrtils valls fluvials al llarg de l'Amudarià, i Merv i Nisa es convertiren en centres de sericicultura (cria de cucs de seda). Una atapeïda ruta de caravanes, que connectava la Xina de la Dinastia Tang i la ciutat de Bagdad (a l'Iraq modern), passava a través de Merv. Així, la ciutat de Merv constituïa un premi important per a algun conqueridor.
L'Àsia central acabà sota control àrab després d'un seguit d'invasions a les darreries del segle VII i principis del i fou incorporada al califat islàmic, dividit entre les províncies de Mawara'un Nahr i el Khorasan. La conquesta àrab portà la religió islàmica a totes les poblacions de l'Àsia central. La ciutat de Merv fou ocupada per lloctinents del califa Uthman ibn Affan, i es constituí com la capital del Khorasan. Utilitzant aquesta ciutat com la seva base, els àrabs, dirigits per Qutayba Ibn Muslim, posaren sota el contraol de Balkh, Bukharà, Fergana i Kaixgar, i penetraren a la Xina fins a la província de Gansu a principis del .
Merv aconseguí una certa importància política el febrer de 748 quan Abu-Múslim (m. 750) declarà una nova dinastia abbàssida a Merv, i començà des de la ciutat a conquerir l'Iran i l'Iraq i establí una capital nova a Bagdad. Abu Múslim fou famosament desafiat pel l'Orfebre de Merv a fer allò correcte i no fer la guerra als musulmans amics. L'Orfebre fou condemnat a mort.
En l'última part del segle VIII Merv es tornà desagradable a l'Islam com a centre de propaganda herètica predicada per al-Muqanna "El Profeta Velat del Khorasan". En 874 el domini àrab a l'Àsia central arribà a la seva fi. Durant el seu dominii Merv, com Samarcanda i Bukharà, fou una de les grans escoles d'aprenentatge, i l'historiador cèlebre Yaqut al-Hamawi estudià a les seves biblioteques. Merv produïa un cert nombre d'estudiosos en diverses branques de coneixement, com la llei islàmica, hadit, història, literatura, i la resta. Uns quants erudits en tenen el nom: Marwazi (المروزي) que els designa com a provinents de Merv.
Tribus oghuz Els orígens dels turcmans es poden remuntar a la confederació de tribus nòdames oghuz de principis de l'Edad Mitjana, que vivien a l'actual Mongòlia i al voltant del llac Baikal en l'actual sud de Sibèria. Coneguts com els Nou Oghuz, aquesta confederació estava composta per pobles de parla turquesa, que formaren la base de poderosos imperis esteparis a l'Àsia Interior. En la segona meitat del , els components dels Nou Oghuz emigraren a través de Jungària a l'Àsia central, i les fonts àrabs els localitzaren sota el terme Guzz en l'àrea del mig i el baix Sirdarià al . Pels volts del , els oghuz s'havien expandit cap a l'oest i cap al nord del Mar d'Aral i a l'estepa de l'actual Kazakhstan, i havien absorbit no només els iranians sinó també turcs dels grups etnolingüístics karluc i kiptxak. Al , el cèlebre erudit turc musulmà Mahmud al-Kaixgarí descrivia la llengua dels oghuz i turcmans com a diferent del dels altres trucs i identificava vint-i-dos clans oghuz o subtribus, algunes de les quals apareixen en genealogies turcmans posteriors i llegendes com el nucli del primer turcman.Curtis (1996). "Turkmenistan: Origins and Early History"
La primera menció dels oghuz es remunta a una època anterior a l'estat göktürk- hi ha referències a la unió dels Sekiz-Oghuz ("vuit oghuz") i als Dokuz-Oghuz ("nou Oghuz"). Els turcs oghuz sota els estats Sekiz-Oghuz i Dokuz-Oghuz dominaren diferents àrees prop del Massís de l'Altai. Durant l'establiment de l'estat göktürk, les tribus oghuz habitaven la regió de l'Altai i també vivien al llarg del riu Tuul. També s'agruparen com a comunitat prop del riu Barlik en l'actual nord de Mongòlia.
L'expansió dels oghuz mitjançant campanyes militars arribà com a mínim fins al Volga i els Urals, però els límits geogràfics de la seva dominació fluctuaren en les àrees estepàries que s'estenien cap al nord i cap a l'oest del Mar d'Aral. Els relats dels viatgers i geògrafs àrabs descriuen el grup ètnic oghuz com a mancat d'autoritat centralitzada i com a governat per un cert nombre de "reis" i "caps". A causa de la seva naturalesa dispar com un sistema de govern i la vastitud dels seus dominis, les tribus oghuz rarament actuaven de manera concertada. Per això, a finals del desè segle, els lligams de la seva confederació començaren a relaxar-se. En aquell temps, un líder de clan anomenat Seljuk fundà una dinastia i l'imperi que portaren el seu nom sobre la base d'aquells elements oghuz que havien emigrat cap al sud a l'actual Turkmenistan i l'Iran. L'Imperi Seljúcida se centrà a Pèrsia, des de la qual els oghuz s'estengueren a l'Azerbaidjan i Anatòlia.
Després de la caiguda de regne göktürk, les tribus oghuz emigraven a l'àrea de Transoxiana, al Turkestan occidental, moderns Kazakhstan i Kirguizstan. Aquesta terra acabà sent coneguda com l'"Estepa Oghuz" que és una àrea entre els mars Caspi i Ara.. Ibn al-Athir, un historiador àrab, manifestà que els turcs oghuz havien vingut a Transoxiana en el període del califa Al-Mahdí durant el període comprès entre el 775 i el 785. En el període del califa abbàsida Al-Mamun (813 - 833), el nom oghuz comença a aparèixer en la historiografia islàmica. Pels volts del 780, les parts orientals del Sirdarià eren governades pels turcs karlucs i la regió occidental (Estepa Oghuz) era governada pels turcs oghuz.