Les rythmes circadiens bactériens, comme d'autres rythmes circadiens sont endogènes.
Récemment découverts, ils constituent une des manifestations de ce qu'on appelle horloge circadienne ou horloge biologique ou horloge interne.
Importance biologique
La coordination et l'optimisation temporelle des processus biologiques et l'adaptation aux fluctuations quotidiennes jouent un rôle important dans la survie de la plupart des organismes.
Jusqu'au milieu des années 1980, on pensait que seules les cellules d'eucaryotes bénéficiaient d'un rythme circadien endogène, mais on a depuis démontré que les cyanobactéries (bactéries photosynthétique du phylum des Eubacteria) étaient également dotées d'un système de rythme biologique endogène répondant aux trois critères du rythme circadien (voir ci dessous). Chez ces bactéries, trois protéines-clés dont les structures sont maintenant connues peuvent former l'équivalent d'une horloge moléculaire contrôlant ou orchestrant l'expression globale des gènes et qui peut – même in vitro (à condition de disposer d'ATP) – se comporter comme un « oscillateur ». Ce système permet à ces bactéries de mieux s'accorder aux grands rythmes environnementaux qui caractérisent les écosystèmes exposés aux cycles jour/nuit.
Définition
Pour le biologiste, un « vrai » rythme circadien doit (dans les limites normales de l'environnement naturel de l'organisme) présenter trois caractéristiques : Osciller avec une périodicité constante (proche de 24 heures, mais pas tout à fait de 24 h) dans des conditions environnementales constantes (température constante, lumière artificielle constante, ou obscurité totale constante). Chez l'homme et d'autres espèces placées durant un temps long – plusieurs dizaines de jours par exemple – en condition d'isolement sensoriel (c'est-à-dire par exemple pour l'Homme : seul, sans communication et sans moyen de savoir l'heure ou le jour qu'il est), on peut néanmoins observer une dérive de ce rythme endogène, avec une période qui tend à s'allonger ; En cas de variation de température, un mécanisme de compensation réajuste ce rythme (même chez les bactéries cyanophycées), malgré d'importantes variations de métabolisme des cellules ou de l'individu ; Ce rythme va permettre une synchronisation avec des cycles environnementaux particuliers (saisons par exemple, via des stimuli que sont les variations de lumière, température, durée du jour et photopériodisme, etc.).
Histoire de la découverte et compréhension de ces rythmes
Les procaryotes sont-ils capables de rythmicité circadienne ? Avant le milieu des années 1980, cela semblait peu probableJohnson, C.H., S.S. Golden, M. Ishiura, and T. Kondo (1996) Circadian clocks in prokaryotes. Mole. Microbiol. 21: 5-11., notamment parce qu'on ne voyait pas en quoi un rythme endogène et en particulier un périodisme de 12 ou 24 h serait utile à des espèces apparemment aussi « simples » et primitives, d'autant qu'en condition idéales, elles sont capables de se reproduire plusieurs fois par jour. Autrement dit : « Pourquoi disposer d'une horloge interne indiquant un temps et un cycle plus longue que son cycle de vie? » Cette question n'a en réalité pas de sens, car ces bactéries sont unicellulaires et se reproduisent essentiellement par simple division et non via une reproduction sexuée. En fait, une grande population bactérienne peut être comparée à un protoplasme en croissance, voire parfois considérée comme un « super-organisme » ; dans cette perspective, un programme temporel de 12 ou 24 heures pourrait effectivement améliorer l'adaptation de ces bactéries à un environnement rythmé par les alternances jour/nuit et par des changements de température et d'intensité de la lumière. Ces derniers sont en effet particulièrement importants pour les bactéries photosynthétiques.
En 1985-86, plusieurs équipes scientifiques ont découvert chez des cyanobactéries des rythmes quotidiens de fixation de l'azote, invariants en condition de lumière permanente, ou d'obscurité constante. Huang et ses collègues ont été les premiers à démontrer chez les cyanobactéries Synechococcus sp. RF-1 (bactérie vivant en eau douce) des rythmes circadiens. Dans des articles publiés à partir de 1986, les trois principales caractéristiques des rythmes circadiens ont été décrites dans un même organismeHuang T-C and Grobbelaar N (1995) The circadian clock in the prokaryote Synechococcus RF-1. Microbiology 141: 535–540.Lin R-F, and Huang, T-C (2009) Circadian rhythm of Cyanothece RF-1 (Synechococcus RF-1). Chapter 3 in: Bacterial Circadian Programs, J.L. Ditty, S.R. Mackey, C.H. Johnson, eds. (Springer), pp. 39-61.. Une autre étude fondatrice est celle de Sweeney et BorgeseSweeney BM, and Borgese MB (1989) A circadian rhythm in cell division in a prokaryote, the cyanobacterium Synechococcus WH7803. J. Phycol. 25: 183-186.. cette équipe a aussi été la première à démontrer la compensation par la température d'un rythme quotidien chez la cyanobactérie marine, Synechococcus WH7803.
À cette époque, seuls deux gènes « circadiens » avaient pu être caractérisés ; le premier était responsable d'une période chez la drosophiles et le second était responsable d'une fréquence chez Neurospora crassa. Un autre gène fut identifié un an après chez la mouche, plusieurs années avant qu'un premier gène soit découvert chez un mammifère. Dans les années 1980, on pouvait encore penser que toutes les formes de vie utilisaient le même mécanisme d'horloge interne, comme toutes les espèces connues utilisent l'ATP pour le stockage d'énergie et l'ADN pour le stockage d'une grande partie de l'information génétique. En fait, il n'en est rien, et l'évolution, au sein de chaque règne, semble avoir développé des solutions différentes.
Au début des années 1990, on a génétiquement modifié une souche de la cyanobactérie Synechococcus elongatus en lui insérant d'un gène de luciférase. Ce gène a permis de suivre temporellement et quantitativement, avec une grande précision, et de manière « non-invasive », l'expression des «gènes du rythme» (qui en l'occurrence faisaient rythmiquement «briller» les cellules quand il s'y exprimaientKondo, T., Strayer, C.A., Kulkarni, R.D., Taylor, W., Ishiura, M., Golden, S.S., and Johnson, C.H. (1993). Circadian rhythms in prokaryotes: luciferase as a reporter of circadian gene expression in cyanobacteria. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 5672-5676.Johnson, C.H., and Y. Xu (2009) The Decade of Discovery: How Synechococcus elongatus became a model circadian system 1990–2000. Chapter 4 in: Bacterial Circadian Programs, J.L. Ditty, S.R. Mackey, C.H. Johnson, eds. (Springer), pp. 63-86.).
Ce système a permis de mesurer les rythmes biologiques de populations entières, ou de cyanobactéries isoléesMihalcescu, I., Hsing, W., and Leibler, S. (2004). Resilient circadian oscillator revealed in individual cyanobacteria. Nature 430, 81-85..
Les rythmes de la luminescence exprimés par ces bactéries S. elongatus génétiquement modifiées répondaient bien aux trois critères essentiels des rythmes circadiens : la persistance d'une oscillation de 24 heures (en conditions constantes), la compensation de température, et un effet chronobiologique.
L'étude en laboratoire de diverses espèces de Synechococcus a fermement établi que les bactéries procaryotes étaient capables de rythmicité circadienne, contrairement au dogme qui voulaient que seuls les eucaryotes en soient dotés. De plus, les cellules d'une souche de cyanobactéries conservent leur rythme de manière stable sur plusieurs générations, même sous une faible lumière constanteMihalcescu I, Hsing W, Leibler S (2004) Resilient circadian oscillator revealed in individual cyanobacteria. Nature 430: (Résumé/article, en anglais). Cependant, des preuves convaincantes de l'existence de « programmes » circadien similaires et innés chez les bactéries autres que les cyanobactéries font encore défaut ; il est possible que seules des bactéries photosynthétiques aient développé cette compétence en raison de leur dépendance (pour la photosynthèse) à la lumière. Néanmoins des gènes jouant des fonctions proches pourraient peut-être exister chez d'autres groupes de microbes et bactéries.
Relations avec la division cellulaire
Malgré les affirmations prédictives voulant que l'horloge circadienne ne serait pas exprimée par des cellules qui se dédoublent plus souvent qu'une fois par 24 heuresPittendrigh, C.S. (1993). Temporal organization: reflections of a Darwinian clock-watcher. Annu. Rev. Physiol. 55, 17-54., des chronicités sont maintenues chez des cyanobactéries élevées dans de bonnes conditions en cultures se développant assez vite pour doubler toutes les 5-6 heuresMori, T., Binder, B., and Johnson, C.H. (1996) Circadian gating of cell division in cyanobacteria growing with average doubling times of less than 24 hours. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 93, 10183-10188.Kondo, T., Mori, T., Lebedeva, N.V., Aoki, S., Ishiura, M., and Golden, S.S. (1997). Circadian rhythms in rapidly dividing cyanobacteria. Science 275, 224-227.Mori, T., and Johnson, C.H. (2001). Independence of circadian timing from cell division in cyanobacteria. J Bacteriol. 183, 2439-2444.. Ces bactéries sont même apparemment capables de tenir compte simultanément et avec précision de deux processus de synchronisation calés sur des périodes très différentes.
Signification adaptative
Une question importante était de savoir si ce « chronomètre endogène » circadien peut améliorer la fitness d'organismes croissant dans des conditions naturelles. On estime généralement que les horloges circadiennes peuvent améliorer l'aptitude d'organismes à s'adapter à l'environnement par l'amélioration de leur capacité à s'adapter à des facteurs environnementaux majeurs tels que les cycles jour-nuit. En réalité il ne semblait pas y avoir eu de tests rigoureux permettant d'étayer cette hypothèse (pour ce type d'organisme en particulier). Dans les années 2000, on a cherché à tester une éventuelle valeur adaptative des cyanobactéries munies des horloges endogènes les plus précises. Une expérience a consisté à cultiver un mélange de différentes souches de cyanobactéries caractérisées par des propriétés circadiennes différentes (certaines présentaient une forte rythmicité et d'autres une arhythmicité, les périodes du rythme variaient également). Ce mélange a été cultivé dans un environnement permettant la concurrence des différentes souches entre elles, dans des conditions environnementales différentes. L'idée était de voir si les bactéries disposant d'une horloge circadienne fonctionnelle étaient favorisées. Le résultat fut que les souches possédant une horloge biologique fonctionnelle ont effectivement concurrencé les souches « arythmique », mais uniquement dans des environnements caractérisés par un éclairage rythmé (par exemple culture éclairée durant 12 h puis maintenue dans le noir 12h et ainsi de suite). Inversement ; dans un environnement « constant » (par exemple milieu de culture maintenu sous une lumière artificielle ininterrompue), les souches rythmiques et arythmique se sont reproduites à un rythme comparableWoelfle, M.A., Ouyang, Y., Phanvijhitsiri, K., and Johnson, C.H. (2004). The adaptive value of circadian clocks: An experimental assessment in cyanobacteria. Current Biol. 14, 1481–1486..
De même, au sein du groupe des souches présentant un rythme chronobiologique, mais avec des périodes différentes, celles dont la « période » endogène correspondait le mieux à la période du cycle de l'éclairage supplantaient les souches dont la durée ne correspond pas à celle de cet environnementOuyang, Y., Andersson, C.R., Kondo T., Golden S.S., and Johnson C.H. (1998). Resonating circadian clocks enhance fitness in cyanobacteria. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 95, 8660-8664..