Carriera universitaria Humphries si iscrisse allìUniversità della Florida nel gennaio 2012. Nel primo anno coi Gators disputò tutte le 12 partite, di cui tre come titolare (contro South Carolina, Missouri e Louisiana–Lafayette) venendo inserito nella formazione ideale dei debuttanti della Southeastern Conference e premiato come Freshman All-America da The Sporting News. L'anno successivo scese in campo nelle prime 7 partite, prima che un infortunio pose fine anzitempo alla sua stagione. Nel 2014 disputò dieci gare, perdendone due per infortunio, decidendo di rinunciare all'ultimo anno nel college football per rendersi eleggibile nel Draft NFL.
Carriera professionistica Arizona Cardinals Nei giorni precedenti al Draft NFL 2015, NFL.com aveva classificato Humphries come una delle potenziali scelte della seconda metà del primo giro. Il 30 aprile fu selezionato come 24º assoluto dagli Arizona Cardinals.
Nel 2021 Humphries fu convocato per il suo primo Pro Bowl al posto dell'infortunato Tyron Smith.
Kansas City Chiefs Il 25 novembre 2024 Humphries firmò con i Kansas City Chiefs. Durante la stagione regolare partì come tackle sinistro titolare nella settimana 14 contro i Los Angeles Chargers e nella settimana 18 contro i Denver Broncos, mentre nei playoff giocò negli special team nel divisional round e nella finale di conference. Nel Super Bowl LIX, perso contro i Philadelphia Eagles, fu attivo ma non scese in campo.
Los Angeles Rams Il 12 giugno 2025 Humphries firmò con i Los Angeles Rams. Debuttò con la squadra nell'ottavo turno nella vittoria per 35-7 contro i Jacksonville Jaguars. Chiuse la stagione regolare con otto presenze, di cui una come titolare al posto di Alaric Jackson nella sconfitta per 27-24 contro gli Atlanta Falcons nel penultimo turno. Scese inoltre in campo da subentrato nel primo turno di playoff, vinto contro i Carolina Panthers per 34-31.
Washington Commanders Il 26 agosto 2026 Humphries firmò un contratto di un anno con i Washington Commanders.
Palmarès
2021
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