Cutler fu scelto come 11º assoluto nel Draft NFL 2006 dai Denver Broncos. Nel 2009 passò ai Chicago Bears dove trascorse il resto della carriera fino al 2016. Al college giocò a football per i Vanderbilt Commodores.
Il 1º maggio 2008 annunciò di soffrire di diabete di tipo 1 e che avrebbe dovuto sottoporsi giornalmente a iniezioni di insulina.
Carriera universitaria Cutler disputò cinque stagioni con i Commodores, indossando la maglia numero 6 in 45 partite nel ruolo di quarterback. In totale, passò per 8.697 yard, con 59 touchdown e 36 intercetti, correndo inoltre 453 volte con 17 touchdown per 1.256 yard totali. Nei suoi anni universitari ottenne i seguenti riconoscimenti: First-team Freshman All-SEC secondo l'Associated Press (2002) Third-team Freshman All-American secondo The Sporting News (2002) First-team All-SEC (2005) Giocatore offensivo dell'anno della SEC (2005).
Carriera professionistica Denver Broncos Stagione 2006 Al draft NFL 2006, Cutler fu selezionato come 11a scelta assoluta dai Broncos. Il 27 luglio 2006 firmò un contratto di 6 anni per un totale di 48 milioni di dollari, di cui 11 milioni garantiti.
Dopo un training camp, Cutler venne promosso dal 3º al 2º posto come quarterback dei Broncos superando il compagno di squadra Bradlee Van Pelt.
Il 27 novembre 2006, l'allenatore capo Mike Shanahan annunciò che avrebbe sostituito il quarterback titolare Jake Plummer con Cutler.
Debuttò nella NFL il 3 dicembre contro i Seattle Seahawks indossando la maglia numero 6, perdendo la partita per 23 a 20. Cutler completò 10 passaggi su 21 per 143 yard con due touchdown e due intercetti. Nella stessa partita lanciò un touchdown da 71 yard per Brandon Marshall, il secondo più lungo passaggio tra due debuttanti nella storia Broncos.
La sua prima vittoria venne nella sua terza partenza da titolare, il 17 dicembre fuori casa ai danni degli Arizona Cardinals per 37-20. Completò con 21 passaggi su 31 per 261 yard con due touchdown e un intercetto e un rating di 101,7. Cutler portò i Broncos nuovamente alla vittoria contro i Cincinnati Bengals, 24-23, nell'ultimo quarto.
Cutler divenne solo il secondo rookie nella storia della lega (il quinto giocatore in assoluto) a lanciare almeno due passaggi da touchdown in ognuna delle sue prime quattro partite da titolare. L'unico altro rookie a compiere l'impresa fu Dan Marino nella sua stagione d'esordio, il 1983.
In cinque partite giocate, Cutler terminò con un record di 2 vittorie e 3 sconfitte.
Stagione 2007 Cutler iniziò come quarterback titolare nella stagione 2007. Nella prima partita della stagione contro i Buffalo Bills, Jay condusse la rimonta dopo che i Broncos furono in svantaggio di 12 punti. Nella seconda partita contro gli Oakland Raiders, Cutler condusse i Broncos a una seconda vittoria ai supplementari
Dopo il turno di riposo della 6a settimana, Cutler batté i Pittsburgh Steelers per 31-28, concludendo con un rating di 106,7. Nella partita successiva contro i Tennessee Titans terminò con un notevole rating di 137,0.
La stagione regolare si concluse con un record di 7 vittorie e 9 sconfitte. Cutler col 12º passer rating della lega (88,1) e decimo nella classifica delle yard totali lanciate (3497).
Stagione 2008 Prima dell'inizio della stagione Cutler e Daniel Graham vennero votati come capitani della formazione offensiva attacco. Nella prima partita, vinta contro gli Oakland Raiders concluse con un rating di 137,5 lanciando per 441 yard. Nella seconda partita, vinta contro i San Diego Chargers, Cutler completò 36 passaggi su 50 per 350 yard. I Broncos conclusero il mese di settembre con 3 vittorie ed una sconfitta e Cutler venne nominato miglior giocatore offensivo del mese della AFC. Nella 10a settimana contro i Cleveland Browns, Cutler fu nominato miglior giocatore della settimana della AFC e vinse il FedEx Ground Player grazie alla sua ottima prova con 3 touchdown e un intercetto e 447 yard lanciate.
Nel prosieguo della stagione, Cutler altre due volte il premio di FedEx Ground Player e a fine stagione ottenne la sua prima convocazione per giocare il Pro Bowl.
Chicago Bears Stagione 2009 Il 2 aprile 2009, Cutler venne ceduto ai Bears insieme alla 140a scelta del draft NFL 2009 in cambio del quarterback Kyle Orton, della 10a e 84a scelta del draft 2009 e della 11a scelta del draft NFL 2010. Il 20 ottobre, Cutler firmò un contratto di due anni per un totale di 30 milioni di dollari. Nella 16 a settimana vinse il titolo di miglior giocatore offensivo della settimana della NFC.
Stagione 2010 Nella prima settimana della stagione 2010, Cutler vinse il suo quinto titolo di quarterback della settimana. Nel quarto turno subì ben 9 sack prima di subire una commozione cerebrale, terminando in anticipo la partita. I Bears ottennero la qualificazione ai play-off ma contro i Green Bay Packers Cutler non disputò una buona partita a causa un infortunio al legamento mediale collaterale e i Bears furono eliminati prematuramente dalla post-season.
Stagione 2011 Dopo un avvio positivo coi Bears con un record di 7 vittorie e 3 sconfitte, il 20 novembre 2011 contro i San Diego Chargers, Cutler si ruppe il pollice della mano che usava per lanciare, finendo sulla lista infortunati e concludendo in anticipo la stagione regolare. Senza il loro quarterback titolare, i Bears naufragarono e non riuscirono a qualificarsi per i playoff.
Stagione 2012 I Bears assunsero l'ex allenatore dei quarterback dei Broncos Jeremy Bates, il quale tornò a lavorare con Cutler. Cutler si riunì anche con un altro ex giocatore dei Broncos, il wide receiver Brandon Marshall, che i Bears acquisirono dai Miami Dolphins.
Il 9 settembre, nel debutto stagionale vinto nettamente contro gli Indianapolis Colts per 41-21, Cutler passò per 333 yard e 2 touchdown. Il giovedì successivo, Jay, nella sconfitta contro i Green Bay Packers, disputò una delle peggiori gare della carriera, completando 11 passaggi su 27 tentativi per 126 yard e un passaggio da touchdown, subendo ben 4 intercetti e 7 sack.
Nella settimana 3 i Bears tornarono alla vittoria contro i St. Louis Rams: Cutler passò per 183 yard subendo un intercetto. Nella settimana successiva, i Bears si portarono sul record di 3-1 con la vittoria sui Cowboys nel Monday Night Football: Jay passò 275 yard e due touchdown. Nel turno successivo Chicago vinse nettamente contro i Jaguars per 41-3 con il quarterback che passò 292 yard con due passaggi da touchdown e un intercetto.
Nella settimana 8 i Bears si portarono su un record di 6-1 battendo all'ultimo istante di gara i Panthers con Cutler che passò 186 yard con un touchdown e un intercetto. La sesta gara consecutiva Chicago la vinse contro i Titans segnando ben 51 punti con Cutler che passò 229 yard e tre touchdown, tutti per Brandon Marshall. Nella sfida della settimana 10 tra due delle squadre più in forma della lega, i Texans batterono i Bears con Cutler che fu costretto a uscire a causa di una commozione cerebrale, prima della quale aveva lanciato due intercetti, venendo sostituito da Jason Campbell. Per questo infortunio Cutler non scese in campo neanche nel turno successivo in cui i Bears persero coi Niners.
Tornato in campo nella settimana seguente, Cutler guidò la squadra a una netta vittoria sui Vikings passando 188 yard e un touchdown (un intercetto subito). Nella settimana 13 i Bears persero ai supplementari una gara rocambolesca coi Seattle Seahawks. Cutler tuttavia giocò bene passando 233 yard con 2 touchdown e nessun intercetto subito.
La domenica successiva, i Bears in caduta libera persero la quarta gara nelle ultime 5 partite contro i Vikings con Cutler che lanciò 260 yard, 1 touchdown e subì 2 intercetti. Un'altra arrivo nel turno seguente contro i Packers, iniziando a mettere a rischio la partecipazione ai playoff della squadra. Cutler passò un touchdown e subì 2 intercetti.
Il 23 dicembre, 146 yard passate e un touchdown permisero a Chicago di interrompere la sua striscia negativa e rimanere aggrappati alla possibilità di raggiungere una wild card per i playoff. La contemporanea vittoria dei Vikings rese inutile la vittoria dei Bears nell'ultimo turno di campionato sui Lions, condannando la squadra a rimanere ancora fuori dai playoff. Cutler passò 257 yard e un touchdown.
Stagione 2013 Nella prima gara della stagione, Cutler guidò i Bears alla vittoria dopo una gara tirata contro i Bengals, grazie al touchdown del sorpasso da 19 yard nel quarto periodo per Brandon Marshall. La sua gara si concluse con 242 yard passate, 2 touchdown e un intercetto. I Bears vinsero anche la gara successiva sul filo di lana, grazie a un passaggio da touchdown di Cutler per Martellus Bennett a dieci secondi dal termine che firmò il sorpasso di Chicago. La prima sconfitta stagionale giunse nella settimana 4 contro i Lions in cui Cutler perse quattro palloni, di cui 3 intercetti, terminando con 317 yard e 2 TD.
Nella settimana 5 i Bears persero la seconda gara consecutiva contro i Saints malgrado 358 yard e 2 TD passati dal quarterback. La serie negativa si interruppe il giovedì successivo battendo i Giants, con Cutler che passò 262 yard e 2 touchdown. Nella gara della settimana 7 contro i Redskins, Cutler si infortunò all'inguine, uscendo dal campo senza farvi più ritorno. Dopo aver perso due gare, tornò ad essere nominato titolare per la settimana 10 ma giocò evidentemente limitato dall'infortunio e nel finale di gara fu nuovamente costretto a uscire per un nuovo infortunio alla caviglia e perse le successive quattro partite. Malgrado le ottime prestazioni del suo sostituto Josh McCown, all'alba della settimana 15 Cutler fu nominato titolare per la gara contro i Browns. Dopo essersi scrollato di dosso un po' di ruggine condusse la squadra alla vittoria terminando con 265 yard, 3 touchdown e 2 intercetti subiti. La settimana successiva le cose non andarono altrettanto bene subendo un'imbarazzante sconfitta per 54-11 dagli Eagles in cui passò 222 touchdown, 1 touchdown e subì un intercetto. Nell'ultima sfida della stagione contro i Packers, in cui la vincente avrebbe vinto la division e la perdente sarebbe stata esclusa dai playoff, Cutler fu ancora deludente, facendosi intercettare nel finale mentre tentava di rimontare lo svantaggio di 33-28. Con la sconfitta, Chicago rimase fuori dai playoff per la sesta volta negli ultimi sette anni. La stagione di Cutler si concluse con 2.621 yard passate, 19 touchdown e 12 intercetti in 11 presenze.
Stagione 2014