La bioluminescenza è la produzione di luce da parte di un organismo come risultato di una reazione di chemiluminescenza. Si osserva in un'ampia varietà di organismi, tra cui vertebrati e invertebrati marini, artropodi terrestri come le lucciole, alcuni funghi e microrganismi come certi batteri e dinoflagellati. In alcuni animali, la luce è batteriogenica, cioè prodotta da batteri simbionti, come quelli del genere Vibrio; in altri è autogena, ossia prodotta dagli animali stessi. La bioluminescenza si è evoluta indipendentemente almeno 94 volte, comparendo per la prima volta negli ottocoralli circa 540 milioni di anni fa.
Nella maggior parte dei casi, la principale reazione chimica alla base della bioluminescenza coinvolge un substrato chiamato luciferina e un enzima chiamato luciferasi. Poiché si tratta di nomi generici, luciferine e luciferasi vengono spesso distinte in base alla specie o al gruppo di appartenenza: ad esempio, si parla di luciferina delle lucciole o di luciferina della Cypridina. In tutti i casi caratterizzati, l'enzima catalizza l'ossidazione della luciferina, producendo ossiluciferina in stato eccitato, che costituisce l'emettitore luminoso della reazione. Quando l'ossiluciferina ritorna allo stato fondamentale, emette luce visibile.
In alcune specie, la luciferasi richiede altri cofattori, come ioni calcio o magnesio, e talvolta anche la molecola energetica adenosina trifosfato (ATP). Dal punto di vista evolutivo, le luciferine variano relativamente poco: una in particolare, la celenterazina, è presente in 11 diversi phyla animali, sebbene in alcuni di essi venga ottenuta attraverso la dieta. Al contrario, le luciferasi variano notevolmente tra specie diverse. Nel corso della storia evolutiva, la bioluminescenza è comparsa più di 40 volte.
Sia Aristotele sia Plinio il Vecchio osservarono che il legno umido talvolta emette una debole luminescenza. Molti secoli più tardi, Robert Boyle dimostrò che l'ossigeno era coinvolto nel processo, nel legno, nei pesci e nelle lucciole. Solo alla fine del XIX secolo, tuttavia, la bioluminescenza iniziò a essere studiata in modo sistematico. Il fenomeno è ampiamente diffuso tra i gruppi animali, soprattutto negli ambienti marini. Sulla terraferma si riscontra in funghi, batteri e in alcuni gruppi di invertebrati, inclusi gli insetti.
Tra gli usi della bioluminescenza negli animali figurano il camuffamento per controilluminazione, il mimetismo di altri animali, ad esempio per attirare le prede, e la comunicazione con individui della stessa specie, come nel richiamo dei partner. In laboratorio, i sistemi basati sulla luciferasi sono impiegati nell'ingegneria genetica e nella ricerca biomedica.
Storia Prima dello sviluppo della lampada di sicurezza per l'uso nelle miniere di carbone, in Gran Bretagna e in Europa si utilizzavano pelli di pesce essiccate come debole fonte di luce. Questa forma sperimentale di illuminazione evitava il ricorso alle candele, che comportavano il rischio di innescare esplosioni di grisù. Nel 1920 lo zoologo statunitense E. Newton Harvey pubblicò una monografia, The Nature of Animal Light, nella quale riassumeva i primi studi sulla bioluminescenza. Harvey osservava che Aristotele menzionava la luce prodotta da pesci e carne in decomposizione, e che sia Aristotele che Plinio il Vecchio, nella sua Naturalis historia, citavano la luce emessa dal legno umido. Ricordava inoltre che Robert Boyle aveva condotto esperimenti su queste fonti luminose, dimostrando che sia esse sia le lucciole richiedono aria perché la luce venga prodotta. Harvey rilevava che nel 1753 J. Baker identificò il flagellato Noctiluca «come un animale luminoso», «appena visibile a occhio nudo»,Citazione da Harvey in J. Baker, The Microscope Made Easy and Employment for the Microscope (1743-1753). e che nel 1854 Johann Florian Heller (1813-1871) riconobbe nei filamenti, o ife, dei funghi la fonte della luce nel legno morto.
James Hingston Tuckey, nel suo Narrative of the Expedition to the Zaire, pubblicato postumo nel 1818, descrisse la cattura degli animali responsabili della luminescenza. Menzionò pellucida, crostacei ai quali attribuiva il biancore lattiginoso dell'acqua, e «cancers», cioè gamberetti e granchi. Al microscopio descrisse la «proprietà luminosa» come localizzata nel cervello, simile a «un'ametista di straordinaria brillantezza grande quanto la capocchia di un grosso spillo».
Charles Darwin osservò la bioluminescenza in mare, descrivendola nel suo Journal:
Darwin osservò anche una «medusa del genere Dianaea» luminosa, annotando: «Quando le onde brillano di grandi scintille verdi, io credo che i responsabili ne siano certi piccoli crostacei. Ma non v’è dubbio che molti altri animali pelagici siano fosforescenti da vivi». Ipotizzò che la causa fosse da ricercarsi probabilmente nelle «perturbazioni elettriche dell’atmosfera». Daniel Pauly commenta che Darwin «fu fortunato nella maggior parte delle sue ipotesi, ma non in questa», osservando che all'epoca la biochimica era troppo poco conosciuta e che la complessa evoluzione degli animali marini coinvolti sarebbe stata «decisamente troppo ardua da affrontare».
Durante la Guerra fredda la bioluminescenza attirò l'attenzione della Marina degli Stati Uniti, poiché in alcune acque i sommergibili possono produrre una scia abbastanza luminosa da essere rilevata; un sommergibile tedesco era stato affondato nella Prima guerra mondiale dopo essere stato individuato in questo modo. La Marina era interessata a prevedere quando tale rilevamento sarebbe stato possibile, così da guidare i propri sommergibili ed evitare che venissero scoperti.
Tra gli aneddoti sulla navigazione grazie alla bioluminescenza vi è quello raccontato dall'astronauta dell'Apollo 13 Jim Lovell, che, quando era pilota della Marina, riuscì a ritrovare la strada verso la propria portaerei, la USS Shangri-La, dopo un guasto ai sistemi di navigazione. Spegnendo le luci della cabina, vide la scia luminosa della nave e riuscì a seguirla, atterrando in sicurezza.
Il farmacologo francese Raphaël Dubois condusse studi sulla bioluminescenza alla fine del XIX secolo. Studiò gli elateridi luminosi (Pyrophorus) e il mollusco bivalve marino Pholas dactylus. Confutò la vecchia idea secondo cui la bioluminescenza derivasse dal fosforo, e dimostrò che il processo era legato all'ossidazione di uno specifico composto, da lui chiamato luciferina, da parte di un enzima. Inviò a Harvey sifoni del mollusco conservati nello zucchero. Harvey si era interessato alla bioluminescenza dopo aver visitato il Pacifico meridionale e il Giappone, dove aveva osservato organismi fosforescenti. Studiò il fenomeno per molti anni. Le sue ricerche miravano a dimostrare che la luciferina e gli enzimi che agiscono su di essa per produrre luce fossero intercambiabili tra specie diverse, indicando che tutti gli organismi bioluminescenti avessero un antenato comune. Tuttavia, scoprì che questa ipotesi era falsa: organismi differenti presentavano grandi differenze nella composizione delle proteine responsabili della produzione di luce. Trascorse i successivi trent'anni a purificare e studiare questi componenti, ma fu il giovane chimico giapponese Osamu Shimomura il primo a ottenere luciferina cristallina. Utilizzò l'ostracode bioluminescente Vargula hilgendorfii, ma passarono altri dieci anni prima che ne scoprisse la struttura chimica e pubblicasse, nel 1957, l'articolo Crystalline Cypridina Luciferin. Shimomura, Martin Chalfie e Roger Y. Tsien ricevettero il Premio Nobel per la chimica nel 2008 per la scoperta, avvenuta nel 1961, e lo sviluppo della proteina fluorescente verde come strumento per la ricerca biologica.
Nel 1957 Harvey scrisse un dettagliato resoconto storico su tutte le forme di luminescenza. Più di recente è stato pubblicato un volume aggiornato sulla bioluminescenza, che copre anche il XX e l'inizio del XXI secolo.
Evoluzione Nel 1932 E. N. Harvey fu tra i primi a proporre un'ipotesi sull'origine evolutiva della bioluminescenza. In questo lavoro pionieristico suggerì che una sorta di proto-bioluminescenza potesse derivare da proteine della catena respiratoria dotate di gruppi fluorescenti. Questa ipotesi è stata in seguito smentita, ma contribuì ad accendere un notevole interesse sulle origini del fenomeno. Oggi le due ipotesi principali, entrambe riferite alla bioluminescenza marina, sono quelle avanzate da Howard Seliger nel 1993 e da Rees e collaboratori nel 1998.
La teoria di Seliger individua negli enzimi luciferasi il motore dell'evoluzione dei sistemi bioluminescenti. Secondo questa interpretazione, la funzione originaria delle luciferasi era quella di ossigenasi a funzione mista. Quando gli antenati di molte specie si spostarono in acque sempre più profonde e oscure, la selezione naturale favorì una maggiore sensibilità visiva e segnali luminosi più efficaci. Se la selezione avesse privilegiato una mutazione nell'enzima ossigenasi coinvolto nella degradazione dei pigmenti (spesso associati a macchie usate per attrarre partner o distrarre i predatori), ciò avrebbe potuto portare gradualmente alla comparsa di emissione luminosa nei tessuti.
Rees e colleghi, invece, utilizzano dati relativi alla luciferina marina celenterazina per proporre che la selezione sulle luciferine sia stata inizialmente guidata dalla necessità di proteggere gli organismi oceanici dalle specie reattive dell'ossigeno (ROS), come H₂O₂ e O₂⁻. Il passaggio funzionale da attività antiossidante a bioluminescenza sarebbe avvenuto quando la pressione selettiva per la difesa antiossidante diminuì, in seguito alla migrazione delle specie verso profondità maggiori. A tali profondità, infatti, l'esposizione alle ROS è molto più bassa, così come la loro produzione metabolica.
Sebbene inizialmente popolare, la teoria di Seliger è stata messa in discussione, soprattutto alla luce delle evidenze biochimiche e genetiche analizzate da Rees. Resta comunque chiaro che la bioluminescenza si è evoluta indipendentemente almeno 40 volte. Nei pesci, la bioluminescenza compare almeno dal periodo Cretaceo. Si conoscono circa 1.500 specie bioluminescenti, e questa capacità si è evoluta in modo indipendente almeno 27 volte. In 17 casi ciò è avvenuto tramite l'acquisizione di batteri luminosi dall'ambiente circostante, mentre negli altri casi la luce è prodotta direttamente dall'organismo attraverso sintesi chimica. Questi pesci hanno raggiunto una notevole diversità negli oceani profondi e controllano l'emissione luminosa tramite il sistema nervoso, utilizzandola non solo per attirare le prede o sfuggire ai predatori, ma anche per comunicare.
Tutti gli organismi bioluminescenti condividono un principio fondamentale: la reazione tra una luciferina e l'ossigeno è catalizzata da una luciferasi, producendo luce. Nel 1962 McElroy e Seliger proposero che questa reazione si fosse evoluta inizialmente come meccanismo di detossificazione dell'ossigeno, in parallelo con la fotosintesi.
Nel complesso, la bioluminescenza si è evoluta indipendentemente almeno 94 volte, comparendo per la prima volta negli ottocoralli circa 540 milioni di anni fa. Nei pesci attinopterigi si è evoluta indipendentemente 27 volte, mentre negli squali solo una. I gruppi più antichi tra i pesci bioluminescenti sembrano essere gli Stomiiformes e i Myctophidae. Analisi genomiche sugli ottocoralli indicano che il loro antenato possedeva già capacità bioluminescenti oltre 540 milioni di anni fa.
Meccanismo chimico