A livello juniores ha ottenuto ottimi risultati, vincendo gli Australian Open junior sia in singolare che in doppio nella stessa edizione e diventando numero uno del mondo.
Entrando tra i professionisti, è diventata una giocatrice prevalentemente di doppio, aggiudicandosi in tale specialità 16 titoli WTA, tra cui spicca la vittoria di tutti e quattro gli Slam: Wimbledon 2024, Australian Open 2025, Roland Garros 2026 e US Open 2026 (tutti vinti con Kateřina Siniaková), ottenendo cosi il Career Grand Slam.
Il suo miglior piazzamento in classifica di doppio femminile è stata la posizione numero 1, raggiunta il 26 luglio 2025 a seguito della finale del torneo di doppio a Washington.
In singolare è stata numero 46 del mondo e, nelle prove del Grande Slam, vanta come miglior risultato gli ottavi di finale agli US Open 2019, 2025 e 2026.
Carriera Junior Tennista USA ottiene ottimi risultati nel circuito Juniores: agli US Open 2011 arriva fino alla finale del doppio ragazze insieme alla connazionale Gabrielle Andrews ma vengono sconfitte da Irina Chromačëva e Demi Schuurs. Al primo Slam del 2012, gli Australian Open, conquista sia il singolare che il doppio ragazze. Nella prima finale sconfigge in tre set la kazaka Julija Putinceva, nel doppio partecipa nuovamente con Gabrielle Andrews e supera in finale Irina Khromacheva e Danka Kovinić.
Il 23 aprile 2012 raggiunge la prima posizione in classifica superando Ashleigh Barty. Insieme a Gabrielle Andrews si ripresenta alla finale degli US Open nel doppio ragazze e riescono a vendicare la sconfitta dell'anno precedente superando in due set Belinda Bencic e Petra Uberalová. A Wimbledon 2013 avanza fino alla finale prima di arrendersi in un match combattuto alla numero uno al mondo Belinda Bencic.
Professionista Partecipa al doppio femminile e doppio misto degli US Open 2011 grazie a delle wildcard. Nel torneo riservato alle donne scende in campo insieme a Jessica Pegula e la coppia raggiunge il terzo turno prima di essere eliminata da Vania King e Jaroslava Švedova. Nel doppio misto partecipa assieme a Donald Young, ma non riescono a superare il primo turno.
Fa il suo esordio negli Slam in singolare a Parigi 2014 dove raggiunge il terzo turno eliminando la connazionale Vania King e la tennista di casa Alizé Cornet.
Townsend partecipa poi agli Australian Open 2019, venendo estromessa alla prima partita dalla testa di serie n. 5 Sloane Stephens per 4–6, 2–6.
Si qualifica per il tabellone principale degli US Open 2019. Dopo aver superato al primo turno Kateryna Kozlova, si impone a sorpresa sulla numero quattro del mondo Simona Halep, reduce dalla vittoria del torneo di Wimbledon, con il punteggio di 2–6, 6–3, 7–6(4) annullando anche un match point a favore della romena. Questa rappresenta la prima vittoria di Townsend contro una Top 10 dopo undici tentativi; la partita ha avuto un forte impatto mediatico, anche grazie alle 106 discese a rete da parte della statunitense, che costituiscono un'eccezione nel tennis femminile. Al terzo turno sconfigge Sorana Cîrstea per 7–5, 6–2 approdando per la prima volta agli ottavi di finale di uno Slam in singolare, dove però perde contro la futura campionessa Bianca Andreescu per 1–6, 6–4, 2–6.
Il primo torneo del 2020 per la Townsend sono gli Auckland Open WTA, dove si presenta sia in singolare, sia in doppio, in coppia con Asia Muhammad. Nel singolare viene sconfitta all'esordio da Caroline Garcia per 5–7, 6–3, 5–7 mentre nel doppio la coppia si spinge fino alla finale, dove si scontra con Serena Williams e Caroline Wozniacki, vincendo con un doppio 6–4 e aggiudicandosi il torneo. Seguono poi gli Australian Open 2020, e anche qui la Townsend si presenta in entrambe le specialità; in doppio fa stavolta coppia con la belga Kirsten Flipkens. Al primo turno del singolare sconfigge la connazionale Jessica Pegula per 6–4, 7–6(5) ma nel secondo viene estromessa da Anastasija Pavljučenkova per 5–7, 6(1)–7. Nel doppio Townsend e Flipkens giungono al secondo turno, perdendo poi contro le numero 4 del seeding, le ceche Kateřina Siniaková e Barbora Krejčíková, per 6–3, 1–6, 3–6.
Agli US Open 2023 si presenta in singolare (da numero 132 del mondo), in doppio e in doppio misto. In singolare accede direttamente al tabellone principale in sostituzione della romena Simona Halep, impossibilitata a giocare poiché sospesa per doping. Al primo turno elimina Varvara Gračëva per 6–4, 6–2 e poi la numero 19 del mondo Beatriz Haddad Maia per 7–6(1), 7–5. Al terzo turno affronta la numero 10 del mondo Karolína Muchová, recente finalista del Roland Garros, contro cui perde 6(0)–7, 3–6. Nel misto, assieme al connazionale Ben Shelton, raggiunge la sua prima semifinale nella specialità: nel match valevole per la finale, si arrendono ai connazionali Pegula/Krajicek al super-tiebreak. Prende in seguito parte al torneo di Guadalajara, dove elimina al primo turno Elvina Kalieva e poi perde da Emiliana Arango.
Nel 2024, dopo il titolo ad Adelaide con Haddad Maia, vince il suo primo trofeo slam a Wimbledon in coppia con Kateřina Siniaková, battendo in finale Routliffe/Dabrowski in due tie-break.
Statistiche WTA Singolare Sconfitte (1) Legenda Grande Slam (0) Argenti Olimpici (0) WTA Finals (0) WTA Elite Trophy (0) Dal 2021 WTA 1000 (0) WTA 500 (0) WTA 250 (1)
N.DataTorneoSuperficieAvversaria in finalePunteggio 1. 1º marzo 2026 ATX Open, Austin Cemento Peyton Stearns 6(8)-7, 5-7
Doppio Vittorie (17) Legenda Grande Slam (4) Ori Olimpici (0) WTA Finals (0) WTA Elite Trophy (0) Dal 2009 al 2020 Dal 2021 Premier Mandatory (0) WTA 1000 (5) Premier 5 (0) Premier (0) WTA 500 (5) International (1) WTA 250 (2)
N.DataTorneoSuperficieCompagnaAvversarie in finalePunteggio 1. 12 gennaio 2020 Auckland Open, Auckland Cemento Asia Muhammad Serena Williams Caroline Wozniacki 6–4, 6–4 2. 7 gennaio 2023 Adelaide International, Adelaide Cemento Asia Muhammad Storm Hunter Kateřina Siniaková 6–2, 7–6(2) 3. 13 gennaio 2023 Adelaide International, Adelaide (2) Cemento Luisa Stefani 7–5, 7–6(3) 4. 19 agosto 2023 Cincinnati Open, Cincinnati Cemento Alycia Parks Nicole Melichar-Martinez Ellen Perez 5. 12 gennaio 2024 Adelaide International, Adelaide (3) Cemento Beatriz Haddad Maia Caroline Garcia Kristina Mladenovic 7–5, 6–3 6. 13 luglio 2024 Torneo di Wimbledon, Londra Erba Gabriela Dabrowski Erin Routliffe 7–6(5), 7–6(1) 7. 3 agosto 2024 Washington Open, Washington Cemento Asia Muhammad Jiang Xinyu Wu Fang-hsien 7–6(0), 6–3 8. Australian Open, Melbourne Cemento Kateřina Siniaková Hsieh Su-wei Jeļena Ostapenko 6–2, 6(4)–7, 6–3 9. 22 febbraio 2025 Cemento Kateřina Siniaková Hsieh Su-wei Jeļena Ostapenko 7–6(5), 6–4 10. 26 luglio 2025 Washington Open, Washington (2) Cemento Zhang Shuai Caroline Dolehide Sofia Kenin 6–1, 6–1 11. 18 ottobre 2025 Japan Women's Open, Osaka Cemento Kristina Mladenovic Storm Hunter Desirae Krawczyk 6–4, 2–6, [10–5] 12. 1º marzo 2026 ATX Open, Austin Cemento Storm Hunter Eudice Chong Liang En-shuo 6-3, 6-4 13. 14 marzo 2026 Indian Wells Open, Indian Wells Cemento Kateřina Siniaková Anna Danilina Aleksandra Krunić 7-6(4), 6-4 14. 29 marzo 2026 Miami Open, Miami Gardens Cemento Kateřina Siniaková Sara Errani Jasmine Paolini 7-6(0), 6-1 15. 3 maggio 2026 Madrid Open, Madrid Terra rossa Kateřina Siniaková Mirra Andreeva Diana Šnajder 7-6(2), 6-2 16. 7 giugno 2026 Open di Francia, Parigi Kateřina Siniaková Anna Danilina Aleksandra Krunić 6–2, 7–5 17. US Open, New York Cemento Kateřina Siniaková Ashlyn Krueger Robin Montgomery 5-7, 6-0, 6-2
Sconfitte (8) Legenda Grande Slam (3) Argenti Olimpici (0) WTA Finals (1) WTA Elite Trophy (0) Dal 2009 al 2020 Dal 2021 Premier Mandatory (0) WTA 1000 (2) Premier 5 (0) Premier (0) WTA 500 (0) International (2) WTA 250 (0)
N.DataTorneoSuperficieCompagnaAvversarie in finalePunteggio 1. 3 agosto 2013 Cemento Eugenie Bouchard Shūko Aoyama Vera Duševina 3–6, 3–6 2. 6 gennaio 2019 Auckland Open, Auckland Cemento Paige Hourigan Eugenie Bouchard Sofia Kenin 6–1, 1–6, [7–10] 3. US Open, New York Cemento Caty McNally Barbora Krejčíková Kateřina Siniaková 6–3, 5–7, 1–6 4. 2 aprile 2023 Miami Open, Miami Gardens Cemento Leylah Fernandez Coco Gauff Jessica Pegula 6(6)–7, 2–6 5. 11 giugno 2023 Open di Francia, Parigi Leylah Fernandez Hsieh Su-wei Wang Xinyu 6–1, 6(5)–7, 1–6 6. 9 novembre 2024 WTA Finals, Riad Cemento (i) Kateřina Siniaková Gabriela Dabrowski Erin Routliffe 5–7, 3–6 7. 6 agosto 2025 Canadian Open, Montréal Cemento Zhang Shuai Coco Gauff McCartney Kessler 8. 5 settembre 2025 US Open, New York (2) Cemento 4–6, 4–6
Doppio misto Sconfitte (2) Legenda Australian Open (0) Open di Francia (1) Torneo di Wimbledon (0) US Open (1) Argenti Olimpici (0)
N.AnnoTorneoSuperficieCompagnoAvversari in finalePunteggio 1. 5 settembre 2024 US Open, New York Cemento Donald Young Sara Errani Andrea Vavassori 6(0)–7, 5–7 2. 5 giugno 2025 Open di Francia, Parigi Terra rossa Evan King Sara Errani Andrea Vavassori 4–6, 2–6
Circuito WTA 125 Singolare Sconfitte (1) N.DataTorneoSuperficieAvversaria in finalePunteggio 1. 21 maggio 2023 Firenze Ladies Open, Firenze Terra rossa Jasmine Paolini 3–6, 5–7
Doppio Vittorie (2) N.DataTorneoSuperficieCompagnaAvversarie in finalePunteggio 1. 3 marzo 2018 Indian Wells Challenger, Indian Wells Cemento Yanina Wickmayer Jennifer Brady Vania King 6–4, 6–4 2. 7 marzo 2020 Indian Wells Challenger, Indian Wells (2) Cemento Asia Muhammad Caty McNally Jessica Pegula 6–4, 6–4
Sconfitte (2) N.DataTorneoSuperficieCompagnaAvversarie in finalePunteggio 1. 26 gennaio 2019 Newport Beach Challenger, Newport Beach Cemento Yanina Wickmayer Hayley Carter Ena Shibahara 3–6, 6(1)–7 2. 2 marzo 2019 Indian Wells Challenger, Indian Wells Cemento Yanina Wickmayer Kristýna Plíšková Evgenija Rodina 6(7)–7, 4–6
Statistiche ITF Singolare Vittorie (14) Torneo $100.000 (2) Torneo $80.000 (5) Torneo $75.000 (0) Torneo $60.000 (1) Torneo $50.000 (3) Torneo $40.000 (0) Torneo $25.000 (3) Torneo $15.000 (0) Torneo $10.000 (0)
N.DataTorneoSuperficieAvversariaPunteggio 1. 27 aprile 2014 Boyd Tinsley Women's Clay Court Classic, Charlottesville Terra verde Montserrat González 6–2, 6–3 2. 4 maggio 2014 Audi Melbourne Pro Tennis Classic, Indian Harbour Beach Terra verde Julija Putinceva 6–1, 6–1 3. 30 aprile 2016 Boyd Tinsley Women's Clay Court Classic, Charlottesville Terra verde Grace Min 7–5, 6–1 4. 15 ottobre 2017 Palmetto PRO Open, Sumter Cemento Ulrikke Eikeri 6–2, 6–1 5. 22 ottobre 2017 Florence Open, Florence Cemento Ysaline Bonaventure 6–1, 7–5 6. 12 novembre 2017 Waco Showdown, Waco Cemento Ajla Tomljanović 6–3, 2–6, 6–2 7. 22 aprile 2018 Dothan Pro Tennis Classic, Dothan Terra verde Mariana Duque Mariño 6–2, 2–6, 6–1 8. 6 maggio 2018 LTP Charleston Pro Tennis, Charleston Terra verde Madison Brengle 6–0, 6–4 9. 17 giugno 2018 Palmetto PRO Open, Sumter Cemento Alizé Lim w/o 10. 5 maggio 2019 LTP Charleston Pro Tennis, Charleston Terra verde Whitney Osuigwe 6–4, 6–4 11. 1º maggio 2022 LTP Charleston Pro Tennis, Charleston Terra verde Wang Xiyu 6–3, 6–2 12. 30 ottobre 2022 Christus Health Pro Challenge, Tyler Cemento Yuan Yue 6–4, 6–2 13. 1º ottobre 2023 Central Coast Pro Tennis Open, Templeton Cemento Renata Zarazúa 6–3, 6–1 14. 22 ottobre 2023 Mercer Tennis Classic, Macon Cemento Panna Udvardy 6–3, 6–4
Sconfitte (3) Torneo $100.000 (0) Torneo $80.000 (0) Torneo $75.000 (1) Torneo $60.000 (0) Torneo $50.000 (1) Torneo $40.000 (0) Torneo $25.000 (1) Torneo $15.000 (0) Torneo $10.000 (0)
N.DataTorneoSuperficieAvversariaPunteggio 1. 18 aprile 2016 Dothan Pro Tennis Classic, Dothan Terra verde Rebecca Peterson 4–6, 2–6 2. 8 maggio 2016 Revolution Technologies Pro Tennis Classic, Indian Harbour Beach Terra verde Jennifer Brady 3–6, 5–7 3. 21 maggio 2017 ITF Women's Circuit Naples, Naples Terra verde Sof'ja Žuk 4–6, 6(3)–7
Doppio Vittorie (17)