Carriera professionistica Johnson fu scelto nel corso del quinto del Draft 2008 dai Tampa Bay Buccaneers. Disputò la prima partita come titolare il 4 ottobre 2009, passando il primo touchdown in carriera ad Antonio Bryant nel primo passaggio della partita. Nella stagione 2010, Johnson ebbe un passer rating di 95,6 come quarterback di riserva. Il 4 dicembre 2011, Johnson partì come titolare al posto dell'infortunato Josh Freeman contro i Carolina Panthers. Completò 16 passaggi su 27 per 229 yard, un touchdown e un intercetto. Fece una breve apparizione la settimana successiva ma tentò solo due passaggi e in uno subì un intercetto.
Johnson passò la stagione 2012 nei roster di San Francisco 49ers e Cleveland Browns dopo gli infortuni di Brandon Weeden e Colt McCoy. Il 21 marzo 2013 firmò con i Cincinnati Bengals da cui fu svincolato il 12 maggio 2014.
Nel maggio 2014, Johnson firmò per tornare ai San Francisco 49ers, riuscendo ad entrare nei 53 uomini per l'inizio della stagione regolare come terzo quarterback dietro Colin Kaepernick e Blaine Gabbert.
Il 5 dicembre 2018, i Washington Redskins firmarono Johnson per fungere da riserva di Mark Sanchez dopo i gravi infortuni di Colt McCoy e Alex Smith. Il 9 dicembre Johnson disputò la prima partita dopo che Sanchez fu messo in panchina nel terzo quarto della gara contro i New York Giants mentre la squadra era in svantaggio per 40-0. Fu la sua prima presenza nella NFL dal 2013 con i Cincinnati Bengals. Concluse la partita completando 11 passaggi su 16 tentativi per 195 yard, un touchdown (il suo primo dal 2011 quando era membro dei Buccaneers) e un intercetto subito. Corse anche 45 yard e segnò il primo touchdown su corsa in carriera. A fine gara fu annunciato che sarebbe stato il nuovo titolare nella gara contro i Jacksonville Jaguars. Nella sua prima gara come titolare dal 2011 i Redskins vinsero per 16-13, concludendo con 151 yard e un touchdown per Jeremy Sprinkle. Quella fu però l'unica vittoria, con Washington che perse tutte le ultime tre gare e Johnson che chiuse l'annata con 3 TD passati e 4 intercetti subiti.
Il 10 agosto 2019 Johnson firmò con i Detroit Lions.
Il 4 dicembre 2022 Johnson firmò nuovamente con i San Francisco 49ers dopo l'infortunio di Jimmy Garoppolo per fungere da riserva al rookie Brock Purdy. Quando questi si infortunò nella finale della NFC contro i Philadelphia Eagles, Johnson lo sostituì ma finì per infortunarsi a sua volta. La sua gara si chiuse con 7 passaggi completati su 13 per 74 yard nella sconfitta per 31-7.
Dopo avere militato nei Ravens nel 2023 e 2024, l'11 aprile 2025 Johnson firmò un contratto di un anno per fare ritorno a Washington. Dopo gli infortuni di Jayden Daniels e Marcus Mariota fu nominato titolare per la gara del penultimo turno. La settimana successiva portò la squadra alla vittoria contro i Philadelphia Eagles passando 131 yard, un touchdown (il suo primo dal 2021), un intercetto e segnò un touchdown su corsa nel 24-17 finale. Divenne così il giocatore più anziano della storia con almeno 40 yard corse e un touchdown su corsa in una gara.
Il 14 marzo 2026 Johnson firmò un contratto di un anno del valore di 1,5 milioni di dollari con i Cincinnati Bengals. Il 30 agosto fu svincolato e due giorni dopo rifirmò con la squadra di allenamento.
Vita privata Johnson è il cugino dell'ex running back della NFL Marshawn Lynch.
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