Zachował lojalną postawę wobec władz Bułgarskiej Republiki Ludowej, zaakceptował zmiany w wewnętrznym funkcjonowaniu instytucji cerkiewnych narzucone przez nowe władze, co – razem z postawą innych hierarchów – miało wpływ na względnie dobrą (po początkowych prześladowaniach) sytuację Bułgarskiego Kościoła Prawosławnego w porównaniu z innymi autokefalicznymi Cerkwiami w Bloku Wschodnim.
Patriarcha mały|200px|Popiersie Cyryla w Płowdiwie W 1953, po restytucji patriarchatu Bułgarii (w miejsce egzarchatu), został wybrany na patriarchę i 10 maja intronizowany na urząd patriarchy. Wielokrotnie odwiedzał patriarchę moskiewskiego i całej Rusi Aleksego I, w 1962 złożył również oficjalną wizytę w Patriarchacie Konstantynopolitańskim. Obowiązki zwierzchnika Kościoła łączył z pracą naukową, publikował w dziedzinie teologii oraz historii, specjalizując się w historii prawosławia oraz dziejach bułgarskiego ruchu niepodległościowego. Otrzymał doktoraty honoris causa Akademii Duchownych w Sofii, Moskwie i Leningradzie. Od 1966 był członkiem Bułgarskiej Akademii Nauk w wydziale nauk historycznych i pedagogicznych. W okresie kierowania przez niego Kościołem utrzymywał szerokie kontakty z innymi autokefalicznymi Kościołami prawosławnymi. Zwolennik ekumenizmu, w 1961 wprowadził Bułgarski Kościół Prawosławny do Światowej Rady Kościołów.