Biografia Ivan Vavpotič era figlio di Janez, medico distrettuale che da Kamnik venne poi trasferito a Novo Mesto nel 1889, dove costituì una nuova famiglia con Marija Obrekar.
Il giovane Ivan frequentò i corsi di disegno a mano libera del ginnasio di Novo Mesto fino al diploma nel 1897 e lavorò come illustratore per il giornale studentesco Na Prelji. Proseguì gli studi d'arte a Praga, Parigi e Vienna, poi ottenne la cattedra di disegno e storia dell'arte all'Accademia Straka della capitale ceca. Nel 1906 rientrò in patria e insegnò disegno a mano libera presso il Liceo reale di Idria fino al 1910.
A partire dal 1916 lavorò come pittore di guerra presso l'Ufficio stampa militare di Lubiana. Dal 1926 al 1929 fu scenografo per il Teatro drammatico nazionale di Lubiana, e tra le altre cose realizzò le scenografie e i bozzetti dei costumi per la produzione dell'opera teatrale di Slavko Grum Dogodek v mestu Gogi (edizione italiana Avvenimento nella città di Goga).
Vavpotič fu un famoso ritrattista. Tra le personalità più importanti da lui ritratte figurano il re Alessandro I di Jugoslavia e sua moglie Maria, Fran Šuklje, Niko Županič, il poeta Oton Župančič, lo scrittore Slavko Grum e, ritratto di nascosto sul retro del suo biglietto da visita, Janez Trdina (noto per la sua avversione a farsi fotografare) presso la locanda "Pri Tučku" di Novo Mesto. Uno dei suoi ritratti più significativi fu quello postumo di Dragotin Kette con sullo sfondo la silhouette di Angela Smola, una donna di Novo Mesto.
Tra i dipinti di Vavpotič si annoverano paesaggi, nature morte, composizioni figurative, vignette, manifesti, caricature, illustrazioni di libri (ad esempio il romanzo di Josip Jurčič Il decimo fratello), nonché cartoline di propaganda bellica. Realizzò i francobolli Veigar, i primi ad essere emessi in Slovenia e più in generale nello Stato degli Sloveni, Croati e Serbi, venutosi a formare dopo la dissoluzione dell'Austria-Ungheria.
Vita privata Vavpotič sposò l'insegnante di danza Maržena Pešan (da lui ritratta in un celebre dipinto). La coppia ebbe i figli Ruth, ballerina, e Bruno, pittore e scenografo.
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